2023, Vol. 18
2. 上海市疾病预防控制中心病原生物检定所细菌检测实验室，上海 200336;
3. 复旦大学附属金山医院检验科，上海 201508
2. Department of Microbiology, Shanghai Municipal Center for Disease Control and Prevention, Shanghai 200336, China;
3. Department of Clinical Laboratory, Jinshan Hospital of Fudan University, Shanghai 201508, China
非伤寒沙门菌(nontyphoidal Salmonella，NTS)指除伤寒、副伤寒以外的沙门菌，是世界范围内引起儿童和成人细菌性胃肠炎的主要病原体。据估计，全球每年NTS导致的感染约为9 400万例，死亡15.5万例[1]。NTS感染的临床表现复杂多样，轻者仅有胃肠道症状，重者可引起系统性侵袭性感染[2]。国内外研究显示，NTS是引起儿童尤其是5岁以下幼儿胃肠炎的主要病原体[3-5]。近年来，NTS对多种常用药物的耐药性呈上升趋势，已出现多重耐药菌甚至泛耐药菌[6]。2018年以前，复旦大学附属金山医院腹泻儿童粪便标本中的NTS分离率较低(< 10例/年)；从2018年开始，实验室确诊的NTS导致的腹泻病例呈增多趋势，为20~30例/年。为了解这些明显增多的NTS感染儿童腹泻病例的临床特点及病原体特征，本研究对复旦大学附属金山医院2018—2021年就诊的NTS感染患儿的临床特征、菌株血清型分布及耐药情况进行回顾性分析，并比较新型冠状病毒感染(简称新冠)疫情出现前后的差异。
1 材料与方法 1.1 研究对象复旦大学附属金山医院是一所三级乙等教学医院，坐落于上海市金山区，毗邻浙江省，辐射地区主要包括上海市奉贤区、金山区和浙江省平湖市，其中上海市金山区坐落着2个特大型化工基地——中国石化上海石油化工股份有限公司和上海化学工业区。本研究选取2018年1月— 2021年12月于复旦大学附属金山医院以腹泻为主要症状就诊的、粪便培养证实为沙门菌感染的患儿(≤ 12岁)作为研究对象，合计110例。
1.2 研究方法 1.2.1 资料收集通过门诊病例系统及检验报告系统，查阅入选的110例沙门菌感染患儿的临床资料和实验室检测数据，包括标本采集时间、人口学信息、临床症状、实验室检查结果及菌株血清分型和药敏试验结果等。
1.2.2 菌株分离培养和鉴定对疑似细菌性腹泻的患儿，在其初次就诊时采集新鲜粪便，置于Cary-Blair运送培养基，送至微生物实验室，按照上海市疾病预防控制中心(Center for Disease Control and Prevention，CDC)推荐的筛选流程，对粪便中的沙门菌进行分离培养和初筛[7]，采用全自动微生物鉴定仪(法国生物梅里埃)进行鉴定。质控菌株为大肠埃希菌ATCC 25922，所用试剂均按照说明书要求保存并在有效期内使用。所有沙门菌菌株均由国家致病菌识别网省级中心实验室——上海市CDC肠道病原菌参比实验室复核。
1.2.3 血清型鉴定采用玻片凝集法，按照沙门菌属诊断血清试剂盒(宁波天润生物药业有限公司)说明书进行血清分型，依据Kauffmann-White抗原表确定沙门菌的血清分型结果。以0.9%氯化钠溶液作为阴性对照，伤寒沙门菌ATCC 14028作为阳性对照。沙门菌的血清分型皆经过上海市CDC的复核。
1.2.4 药敏试验采用Kirby-Bauer纸片法进行6种抗菌药物的药敏试验。药敏纸片抗菌药物含量如下：氨苄西林(10 μg)、甲氧苄啶/磺胺甲噁唑(1.25 μg/23.75 μg)、氯霉素(30 μg)、环丙沙星(5 μg)、头孢曲松(30 μg)、阿奇霉素(15 μg)。药敏纸片均购自英国Oxoid公司。药敏试验操作流程和结果判定皆参照美国临床和实验室标准化协会(Clinical Laboratory Standards Institute，CLSI)2021年的标准[8]，其中阿奇霉素的折点值参照伤寒沙门菌(抑菌圈直径≥13 mm为敏感，≤ 12 mm为耐药)。质控菌株为大肠埃希菌ATCC 25922。沙门菌的多重耐药指对结构不同的3类或以上抗菌药物同时耐药[7]。
1.3 统计学分析数据汇总分析及绘图均采用Excel 2013软件。采用OpenEpi(version 3.01；http://www.openepi.com/Menu/OE_Menu.htm)进行统计学分析，P < 0.05代表差异具有统计学意义。
2 结果 2.1 沙门菌分离率排除重复病例和重复标本后，复旦大学附属金山医院2018—2021年合计送检609例患儿的粪便标本，从中分离出110株沙门菌，皆为NTS，平均分离率为18.1%。虽然受新冠疫情的影响，从2020年开始儿科门急诊总数较往年大幅下降(约50%)，但2020—2021年仍每年至少有20例NTS感染(分别为21和36例)，且NTS的分离率较2018—2019年(15.5%，53/341)明显上升，达21.3%(57/268)，P=0.04，具体如表 1所示。
| Year | 2018 | 2019 | 2020 | 2021 | Total |
| Cases with Salmonella infection [n(%)] | 21 (12.4%) | 32 (18.6%) | 21 (21.9%) | 36 (20.9%) | 110 (18.1%) |
| Cases with faecal samples sent for testing | 169 | 172 | 96 | 172 | 609 |
| Total number of outpatients and emergency patients | 184 031 | 201 723 | 94 492 | 117 072 | 597 318 |
110例NTS感染患儿中，男性略多于女性(56 vs. 54)；患儿年龄为30 d~12岁，主要集中于6个月~ < 3岁年龄段(80.0%，88/110)，具体如图 1A所示。NTS感染病例主要集中于每年的5~10月(84.5%，93/110)，1~3月病例较少(仅2018年检出1例)，具体如图 1B所示。NTS感染病例中，70例(63.6%)来自上海市，40例(36.4%)来自浙江省平湖市。
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| 图 1 非伤寒沙门菌感染儿童病例的年龄(A)和发病月份(B) 分布 Fig. 1 Distribution of age (A) and onset month (B) of nontyphoidal Salmonella infection cases in children |
NTS感染患儿中，发热78例(70.9%)，其中热程≥3 d者40例(36.4%)；大便次数2~20次/d，其中大便次数增多者(≥5次/d)71例(64.5%)，肉眼血便者25例(22.7%)。呕吐(10.0%，11/110)和腹痛(10.9%，12/110)较少见，具体如表 2所示。其中合并脓毒血症2例(1.81%)、热性惊厥3例(2.73%)、咳嗽流涕8例(7.27%)、轮状病毒肠炎1例(0.91%)。
| Symptoms and signs | Fever | Vomiting | Abdominal pain | Diarrhea | Blood-in-stool | ||
| < 5 | 5-10 | >10 | |||||
| Monophasic S. Typhimurium (N=32) | 25 (78.1) | 3 (9.4) | 3 (9.4) | 7 (21.9) | 18 (56.3) | 3 (9.4) | 8 (25.0) |
| S. Typhimurium (N=29) | 21 (72.4) | 3 (10.3) | 2 (6.9) | 3 (10.3) | 22 (75.9) | 0 (0) | 5 (17.2) |
| S. Enteritidis (N=21) | 14 (66.7) | 2 (9.5) | 5 (23.8) | 9 (42.9) | 9 (42.9) | 1 (4.8) | 2 (9.5) |
| Others (N=28)* | 18 (64.3) | 3 (10.7) | 2 (7.1) | 6 (21.4) | 18 (64.3) | 0 (0) | 10 (35.7) |
| Total (N=110) | 78 (70.9) | 11 (10.0) | 12 (10.9) | 25 (22.7) | 67 (60.9) | 4 (3.6) | 25 (22.7) |
| *Including S. Derby (n=4), S. London (n=3), S. Stanley (n=3), S. Bovis morbificans (n=2), S. Thompson (n=2), S. Goldcoast (n=1), S. Havana (n=1), S. Infantis (n=1), S. Kottbus (n=1), S. Litchfield (n=1), S. Manhattan (n=1), S. Montevideo (n=2), S. Reading (n=1), S. Saintpaul (n=1), S. Schlesheim (n=1), S. Virchow (n=1), S. Welligarde (n=1), and S. Winston type Ⅱ (n=1). | |||||||
NTS感染患儿中，门诊98例(89.1%)，住院12例(10.9%)。多数门诊患儿予以头孢地尼或头孢克肟口服，少数门诊患儿予以静脉滴注头孢曲松后再改为口服；住院患儿予以静脉滴注第3代头孢类(头孢曲松、头孢唑肟或头孢噻肟)或头孢哌酮/舒巴坦钠。大多数患儿的抗菌药物疗程为5~7 d，11例(10.0%)患儿疗程为10 d，另有2例合并脓毒血症者疗程为14 d。所有患儿均临床痊愈。
2.4 辅助检查结果分析NTS感染患儿的血常规检查结果显示，白细胞(white blood cell，WBC)计数为(3.2~26.4)×109/L，其中白细胞计数正常者76例(69.1%)，升高者32例(29.1%)，降低者2例(1.8%)。NTS感染患儿的C反应蛋白(C-reactive protein，CRP)为0.5~123.1 mg/L，其中CRP≤ 10 mg/L为47例(42.7%)，11~30 mg/L为36例(32.7%)，31~59 mg/L为19例(17.3%)，≥60 mg/L为8例(7.3%)。
大便常规镜检完全正常者(无白血胞和红细胞)11例(10.0%)；镜检高倍视野(high power len，HP)可见白细胞者99例(90.0%)，其中5例 < 5/HP，29例5~10/HP，65例>10/HP；镜检可见红细胞者86例(78.2%)。粪便含黏液者41例(37.3%)，粪便隐血阳性者58例(52.7%)。
2.5 血清型结果分析110株沙门菌中共检出21种血清型，其中鼠伤寒沙门菌单相变种(1, 4, [5], 12: i: -)最常见(29.1%，32/110)，其次是鼠伤寒沙门菌(26.4%，29/110)和肠炎沙门菌(19.1%，21/110)。其他血清型的菌株数皆≤ 4株，包括德尔卑沙门菌、伦敦沙门菌、斯坦利沙门菌、汤卜逊沙门菌、蒙得维的亚沙门菌、病牛沙门菌、哈瓦那沙门菌、黄金海岸沙门菌、科特布斯沙门菌、里定沙门菌、利奇菲尔德沙门菌、曼哈顿沙门菌、圣保罗沙门菌、韦利加德沙门菌、维尔肖沙门菌、温斯顿Ⅱ型沙门菌、胥莱士亥姆沙门菌和婴儿沙门菌。
以新冠疫情出现的年份为分界线，与2018—2019年相比，2020—2021年鼠伤寒沙门菌单相变种的占比由37.7%(20/53)下降为21.1%(12/57)，P=0.03；鼠伤寒沙门菌的占比由22.6%(12/53)上升为29.8%(17/57)，P=0.20；肠炎沙门菌的占比由15.1%(8/53)上升为22.8%(13/57)，P=0.16。结合地域信息来分析，上海来源菌株中鼠伤寒沙门菌单相变种、鼠伤寒沙门菌和肠炎沙门菌的比例分别为25.7%(18/70)、20.0%(14/70)和27.1%(19/70)；浙江来源菌株中鼠伤寒沙门菌单相变种、鼠伤寒沙门菌和肠炎沙门菌的比例分别为35.0%(14/40)、37.5%(15/40)和5.0%(2/40)。上海来源与浙江来源菌株中肠炎沙门菌占比差异较大(27.1% vs. 5.0%)，P=0.002。
比较鼠伤寒沙门菌单相变种、鼠伤寒沙门菌、肠炎沙门菌和其他沙门菌感染患儿的年龄和发病月份分布，发现鼠伤寒沙门菌单相变种和鼠伤寒沙门菌主要见于6个月~ < 1岁(40.6%，13/32；41.4%，12/29)和1~ < 2岁(25.0%，8/32；37.9%，11/29)两个年龄段，而肠炎沙门菌在1~ < 2岁、2~ < 3岁和≥ 5岁年龄段的分布比较均衡(23.8%~33.3%)，其他沙门菌则主要集中在1~ < 2岁年龄段(50.0%，14/28)(见图 2A)。鼠伤寒沙门菌单相变种在5~7月出现高峰，鼠伤寒沙门菌和肠炎沙门菌在7~9月出现高峰，其他沙门菌在5~10月的分布很平稳(见图 2B)。
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| 图 2 不同血清型非伤寒沙门菌感染儿童病例的年龄(A)和发病月份(B)分布 Fig. 2 Distribution of age (A) and onset month (B) of nontyphoidal Salmonella infection cases in children caused by different serovars |
比较鼠伤寒沙门菌单相变种、鼠伤寒沙门菌、肠炎沙门菌和其他沙门菌感染的临床特征，发现肠炎沙门菌感染病例中腹痛的比例(23.8%，5/21)高于鼠伤寒沙门菌单相变种(9.4%，3/32)、鼠伤寒沙门菌(6.9%，2/29)和其他沙门菌(7.1%，2/28)，但差异不具有统计学意义。鼠伤寒沙门菌单相变种(56.3%，18/32)、鼠伤寒沙门菌(75.9%，22/29)和其他沙门菌(64.3%，18/28)引起的腹泻病例大多每天排便5~10次，而肠炎沙门菌引起者排便大多 < 5次(42.9%，9/21)或5~10次(42.9%，9/21)。肠炎沙门菌感染患儿解血便的比例明显低于其他沙门菌(9.5% vs. 35.7%，P=0.02)，而与鼠伤寒沙门菌单相变种(25.0%)和鼠伤寒沙门菌(17.2%)相比没有统计学差异。具体如表 2所示。
2.6 药敏试验结果分析对所有NTS菌株进行药敏试验，发现仅9株(8.2%)对6种抗菌药物均敏感。NTS菌株对氨苄西林耐药率最高，达79.1%(87/110)，其次为甲氧苄啶/磺胺甲噁唑(35.5%，39/110)、氯霉素(28.2%，31/110)和头孢曲松(21.8%，24/110)，对阿奇霉素的耐药率为8.2%(9/110)，对环丙沙星的耐药率最低，为6.4%(7/110)，对环丙沙星的中介耐药率高达49.1%(54/110)。多重耐药株占29.1%(32/110)，其中有3株(2.7%)对6种抗菌药物均耐药，分别为肠炎沙门菌、科特布斯沙门菌和圣保罗沙门菌。
结合地域信息来分析，上海地区与浙江平湖地区来源菌株之间耐药率没有统计学差异。本研究比较了鼠伤寒沙门菌单相变种、鼠伤寒沙门菌和肠炎沙门菌的耐药谱，发现鼠伤寒沙门菌单相变种对甲氧苄啶/磺胺甲噁唑(15.6%，5/32)的耐药率明显低于鼠伤寒沙门菌(55.2%，16/29)(P=0.000 7)；3种细菌对其他抗菌药物的耐药率差异没有统计学意义(P>0.05)。具体数据如表 3所示。
| Nontyphoidal Salmonella | Number of isolates [n (%)] | |||||||
| Monophasic S. Typhimurium (N=32) | S. Typhimurium (N=29) | S. Enteritidis (N=21) | ||||||
| R | I | R | I | R | I | |||
| Ampicillin | 28 (87.5) | 0 (0) | 24 (82.8) | 2 (6.9) | 19 (90.5) | 0 (0) | ||
| Trimethoprim-sulfamethoxazole | 5 (15.6) | 0 (0) | 16 (55.2) | 1 (3.4) | 7 (33.3) | 1 (4.8) | ||
| Chloramphenicol | 7 (21.9) | 0 (0) | 10 (34.5) | 0 (0) | 4 (19.0) | 0 (0) | ||
| Ciprofloxacin | 0 (0) | 17 (53.1) | 3 (10.3) | 11 (37.9) | 1 (4.8) | 10 (47.6) | ||
| Ceftriaxone | 8 (25.0) | 0 (0) | 5 (17.2) | 0 (0) | 6 (28.6) | 0 (0) | ||
| Azithromycin | 1 (3.1) | 0 (0) | 1 (3.4) | 0 (0) | 2 (9.5) | 0 (0) | ||
| Multidrug resistance | 5 (15.6) | / | 12 (41.4) | / | 6 (28.6) | / | ||
| R, resistant; I, intermediate. | ||||||||
近年来，处于上海南部和浙江交界的复旦大学附属金山医院收治的NTS感染儿童病例异常增多，本研究对此进行回顾性分析，发现腹泻儿童中NTS的平均分离率为18.1%，明显高于一项针对全国5岁以下腹泻儿童的研究数据(4.3%；2009—2013年)[9]，也高于北京(4.3%；2010—2014年)、广东(9.6%；2012年)、河南(8.7%；2015—2018年)和浙江余姚市(12.8%；2014—2018年)的相关研究数据[10-13]，但略低于上海地区复旦大学附属儿科医院的研究数据(23.5%；2012—2014年)[7]，表明NTS已成为上海金山及其周边地区儿童腹泻的重要病原体。NTS的分离率从新冠疫情前的15.5%上升至新冠疫情出现后的21.3%，提示复旦大学附属金山医院周边地区NTS的感染率呈上升趋势，这可能与新冠疫情出现之后社交减少导致人们食用冷冻食品的概率增加有关，虽有研究证实国内冷冻肉制品被NTS污染的风险较高[14]，但仍须对就诊的NTS感染病例的暴露感染源头予以进一步的流行病学调查证实。
本研究中引起儿童腹泻的NTS血清型多达21种，其中包括罕见血清型，例如韦利加德沙门菌就是非常罕见的临床菌型；其多样性(0.19，21/110)高于河南(0.08，28/371)[10]、广东中山(0.09，44/509)[15]、浙江余姚(0.12，35/299)[13]和复旦大学附属儿科医院(0.13，37/277；2015—2018年)[16]，但低于北京(0.3，33/109)[12]。优势血清型是鼠伤寒沙门菌单相变种(1, 4, [5], 12: i: -；29.1%)和鼠伤寒沙门菌(26.4%)，提示复旦大学附属金山医院NTS感染儿童病例的增多可能与鼠伤寒沙门菌及其单相变种有关。1, 4, [5], 12: i: -是鼠伤寒沙门菌的一个单相变种，主要与猪肉食品链产品相关，自20世纪80年代后期被发现后，于2005年开始在全球呈快速上升趋势，目前已成为欧美国家最常见的5种NTS感染血清型之一，在我国河南省NTS感染中排第2位[17]。本研究中的优势血清型与广东中山相似(鼠伤寒沙门菌单相变种占34.0%、鼠伤寒沙门菌占21.0%、肠炎沙门菌占18.3%)[15]，但与北京和河南不同，它们都是肠炎沙门菌占优势(32.1%和36.9%)[10, 12]，而本研究中肠炎沙门菌的比例仅为19.1%。由此可见，不同地区之间NTS的血清型组成存在较大差异。本研究中的菌株来源于上海和浙江两地，按地域对血清型组成进行分析，发现上海来源菌株中鼠伤寒沙门菌及其单相变种(45.7%)和肠炎沙门菌(27.1%)的比例与复旦大学附属儿科医院(39.0%和25.3%)研究结果接近[16]，而浙江来源菌株中鼠伤寒沙门菌单相变种(35.0%)和肠炎沙门菌(5.0%)的比例与浙江余姚(30.1%和9.0%)的数据接近，不过鼠伤寒沙门菌的比例相差较大(37.5% vs. 11.4%)[13]。这可能与本研究中浙江病例基本来自平湖市，与余姚市存在地域差异有关。不同地域的NTS血清型差异可能与饮食结构有关。复旦大学附属儿科医院的研究发现，鼠伤寒沙门菌及其单相变种主要与牛肉、鸭肉及猪肉食品相关，而肠炎沙门菌主要与鸡肉食品相关[18]。这些都提示，在临床诊疗过程中应加强宣教，避免儿童持续暴露于家庭高危食品，如保持手卫生、避免次生感染、防止复燃等，从而有效控制低年龄组儿童的NTS感染。
国内对鼠伤寒沙门菌单相变种的流行季节和人群特征研究较少。本研究中，鼠伤寒沙门菌单相变种在5~7月出现感染高峰，与鼠伤寒沙门菌及肠炎沙门菌在7~9月出现感染高峰不同，该特点与浙江余姚鼠伤寒沙门菌单相变种的季节特征略有差别(6月和8月为高峰期)[13]。本研究中，鼠伤寒沙门菌单相变种主要分布在6个月~ < 1岁(40.6%)和1~ < 2岁(25.0%)这两个年龄段，与浙江余姚(0~ < 1岁占47.8%，≥5岁占28.9%)也有差异[13]。
本研究中，接近80%的NTS菌株至少对1种临床常用抗生素耐药，29.1%的菌株呈现多重耐药。目前国内较缺乏NTS菌株对阿奇霉素的耐药率数据，本研究中该数据为8.2%(9/110)，略高于广东中山(6.1%)[15]。本研究中NTS菌株对第3代头孢菌素类抗生素的耐药率为21.8%，高于复旦大学附属儿科医院(10%)、广东(11%)和台湾(14.3%)[7, 19-20]，略高于河南(14%~18%)[10]，但低于重庆(32.5%)[5]，表明国内NTS菌株对第3代头孢菌素类抗生素的耐药率虽然存在一些地域差异，但基本处于10 %~30%的范围，明显高于欧洲(1.4%)和美国(2.9%)的耐药率[21-22]。本研究中NTS菌株对环丙沙星的耐药率为6.4%，此数据高于复旦大学附属儿科医院(1.1%)和河南(3.0%)[7, 10]，接近于广东(6.6%)[19, 23]，但低于重庆(18.5%)和台湾(28.6%)[5, 20]。由此可见，国内不同地域之间NTS菌株对环丙沙星的耐药率差异较大，但都高于欧洲(0.4%)和美国(3.6%)[21, 24]。养殖动物是NTS多重耐药的“储蓄池”，国内不同血清型NTS对氟喹诺酮类药物皆存在不同或混合耐药，似乎可解释本研究中中介值高比例的现象。氟喹诺酮类药物较少用于儿童，主要是因为该类药物会造成软骨组织伤害等不良反应[25]。本研究中NTS菌株对氨苄西林的耐药率较高，与国内其他省市的研究一致[10, 12-13, 19]。
综上所述，NTS成为上海金山及其周边地区儿童急性肠炎的重要病原体，其感染率呈上升趋势，很可能与鼠伤寒沙门菌及其单相变种的菌型生态适应引发高危人群感染增多有关，而鼠伤寒沙门菌单相变种在该地区呈现一些独有的流行病学特征，需要临床医师予以关注。NTS对目前临床常用的第3代头孢菌素类抗生素呈现一定的耐药率，给临床经验治疗带来了一些挑战，因此须持续监测NTS的流行病学特征和抗菌药物耐药性的变化，加强对优势菌型和罕见菌型的溯源，以便从源头和生态行为特征方面对NTS感染进行控制。
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