2024, Vol. 19
社区获得性肺炎(community-acquired pneumonia，CAP)是临床常见的感染性疾病之一，尤其在老年患者群体中发病率较高[1]。老年患者通常伴发多种基础疾病且免疫力下降，因而成为CAP的高危人群。肺炎克雷伯菌是老年CAP人群的主要致病菌之一[2]，临床通常采用抗生素进行治疗，但近年来由于各种抗菌药物的耐药率维持在较高水平，增加了治疗难度，延长了治疗时间，并加重了患者的痛苦和不良预后风险[3-4]。为给老年患者提供更合理的干预措施和管理方案，本研究对2021—2023年本院收治的老年CAP患者进行了回顾性分析，探讨感染肺炎克雷伯菌患者的临床特征和其危险因素，旨在为临床防治工作提供科学依据。
1 研究内容 1.1 研究对象连续纳入2021年1月—2023年12月上海市宝山区仁和医院收治的老年肺炎患者，不干预其诊疗，详细记录诊疗信息，经筛选共纳入322例有效数据。纳入标准：①符合《成人社区获得性肺炎基层诊疗指南(实践版2018)》[5]CAP诊断标准；②年龄≥65岁；③从患者的痰或支气管肺泡灌洗液(bronchoalveolar lavage fluid，BALF)中分离到病原菌。排除标准：①临床资料缺失或不完整的患者；②合并急、慢性心力衰竭，肺部新发现的恶性肿瘤，活动性肺结核，肺水肿和肺栓塞。
本研究经上海市宝山区仁和医院伦理委员会批准，符合伦理学标准(KXYJ2021-07)。
1.2 研究方法收集患者的一般资料，包括性别、年龄、合并基础疾病、用药史、实验室检查、影像学检查等。根据患者的病原学检测结果，将患者分为肺炎克雷伯菌感染组(56例)和非肺炎克雷伯菌感染组(266例)。对2组患者的临床特征和感染危险因素进行分析。本研究中，患者血气分析二氧化碳分压大于6.67 kPa或者氧分压小于8.00 kPa时定义为呼吸衰竭。
1.3 检测方法根据《全国临床检验操作规程》第四版[6]进行操作，采集患者痰液或BALF进行病原体分离纯化，获得菌株后，使用VITEK 2 Compact细菌检定仪(法国生物梅里埃公司)鉴别细菌种属。通过纸片扩散法进行药敏试验，将目标菌涂布接种在MH琼脂平板上，将英国OXOID药敏试纸粘贴于琼脂表面培养24 h，按照美国临床实验室标准化协会(Clinical and Laboratory Standards Institute，CLSI)2022年M100-S32[7]标准判读药敏结果。
1.4 统计学方法应用SAS 9.4处理数据，计量资料用x±s表示，计数资料用n(%)表示。多因素分析采用Logistic多元回归分析，当P<0.05时认为差异有统计学意义。绘制受试者特征曲线(receiver operating characteristic curve, ROC curve)，并计算曲线下面积(area under the curve, AUC)，分析各指标评估患者预后的临床价值。ROC曲线以假阳性率(1-特异度)为横轴，以真阳性率(灵敏度)为纵轴，本研究中，以是否感染肺炎克雷伯菌作为因变量，选取Logistic多元回归分析有显著意义的因素作为自变量，包括：是否男性、是否发生呼吸衰竭、肺部是否出现实变影、空腹血糖是否过高(≥6.1 mmol/L)。同时，以是否感染肺炎克雷伯菌为因变量，以前述4个变量的联合因素为自变量，构建联合预测模型，绘制联合指标的ROC曲线。AUC值越大，预测准确率越高。AUC<0.6时提示该因素的临床预测价值较差，0.6≤AUC≤0.9时提示具有一定的临床价值，AUC>0.9时提示该因素的临床预测价值较好。
2 结果 2.1 肺炎克雷伯菌感染组与非肺炎克雷伯菌感染组患者的临床特征差异322例老年CAP患者中，有56例感染肺炎克雷伯菌。肺炎克雷伯菌感染组和非肺炎克雷伯菌感染组的平均年龄相近，分别为(74.5±8.4)岁和(75.4±8.3)岁。相比于非肺炎克雷伯菌感染组，肺炎克雷伯菌感染组中男性(75.0%)、肾功能不全(26.8%)、肝功能不全(33.9%)和接受过深静脉穿刺(19.6%)的患者比例更高，两组间均具有统计学差异(P<0.05)。此外，肺炎克雷伯菌感染人群中，呼吸衰竭(30.4%)和影像检查显示肺部有实变影(41.1%)的比例也高于非肺炎克雷伯菌感染组，两组间差异均有统计学意义(P<0.05)，具体如表 1所示。
| Variables [n(%)] | KP group (n=56) | NKP group (n=266) | t/χ2 | P value |
| Age (year, mean±SD) | 74.5±8.4 | 75.4±8.3 | 0.589 | 0.443 |
| Male | 42(75.0) | 150(56.4) | 6.655 | 0.010 |
| Comorbidities | ||||
| Diabetes | 23(41.1) | 84(31.6) | 1.879 | 0.170 |
| Hyperlipidemia | 12(24.0) | 62(25.5) | 0.050 | 0.822 |
| Hypertension | 32(57.1) | 165(62.0) | 0.465 | 0.495 |
| Cardiovascular disease | 17(30.4) | 96(36.1) | 0.668 | 0.414 |
| Cerebrovascular disease | 16(28.6) | 72(27.1) | 0.053 | 0.818 |
| Chronic obstructive pulmonary disease | 21(37.5) | 106(39.8) | 0.107 | 0.744 |
| Asthma | 4(7.1) | 38(14.3) | 2.081 | 0.149 |
| Bronchiectasis | 9(16.1) | 33(12.4) | 0.548 | 0.459 |
| Renal insufficiency | 15(26.8) | 38(14.3) | 5.257 | 0.022 |
| Hepatic insufficiency | 19(33.9) | 54(20.3) | 4.901 | 0.027 |
| History of antimicrobial exposure 30 days prior to infection | 32(57.1) | 160(60.2) | 0.174 | 0.677 |
| Invasive operation | ||||
| Indwelling gastric tube | 1(1.8) | 7(2.6) | 0.137 | 0.712 |
| Indwelling urinary catheter | 1(1.8) | 10(3.8) | 0.546 | 0.460 |
| Deep vein puncture | 11(19.6) | 0 | 54.10 | < 0.0001 |
| Respiratory failure | 17(30.4) | 18(6.8) | 26.57 | < 0.0001 |
| Chest CT signs | ||||
| Halo | 2(3.6) | 15(5.6) | 0.395 | 0.529 |
| Cavity | 2(3.6) | 11(4.1) | 0.038 | 0.846 |
| Ground glass shadow | 19(33.9) | 90(33.8) | 0.000 | 0.989 |
| Solid shadows | 23(41.1) | 67(25.2) | 5.795 | 0.016 |
| Mesh shadow | 10(17.9) | 35(13.2) | 0.850 | 0.357 |
| Bronchial insufflation | 6(10.7) | 17(6.4) | 1.304 | 0.254 |
| Nodular shadow | 22(39.3) | 102(38.3) | 0.017 | 0.895 |
| CAP: community-acquired pneumonia; KP group: patients infected with Klebsiella pneunoniae; NKP group: patients infected without Klebsiella pneunoniae; SD: standard deviation. | ||||
相比于非肺炎克雷伯菌感染组，肺炎克雷伯菌感染患者的降钙素原(0.10 ng/mL)、丙氨酸转氨酶酶(alanine transaminase，ALT)(23.00 U/L)、血糖(6.75 mmol/L)和尿素氮(6.75 mmol/L)水平更高，两组间均具有统计学差异。其余实验室检测指标未见明显差异。具体数据如表 2所示。
| Variables, median(Q1, Q3) | KP group (n=56) | NKP group (n=266) | t/χ2 | P value |
| Albumin (g/L) | 34.50 (30.50, 37.00) | 35.00 (32.00, 37.00) | 0.519 | 0.471 |
| Procalcitonin (ng/mL) | 0.10 (0.03, 0.99) | 0.06 (0.03, 0.11) | 6.022 | 0.014 |
| Neutrophil/Lymphocyte Ratio | 5.09 (2.68, 13.68) | 4.28 (2.66, 7.02) | 2.020 | 0.155 |
| Aspartic transaminase (U/L) | 23.00 (16.50, 45.01) | 21.00 (17.03, 34.00) | 0.527 | 0.468 |
| Alanine aminotransferase (U/L) | 23.00 (15.02, 47.50) | 17.00 (13.02, 31.10) | 6.159 | 0.013 |
| Fasting glucose (mmol/L) | 6.75 (5.40, 8.60) | 5.60 (4.90, 7.00) | 9.887 | 0.002 |
| Triglyceride (g/L) | 0.89 (0.79, 1.32) | 0.92 (0.67, 1.20) | 0.752 | 0.386 |
| Cholesterol (mmol/L) | 4.37 (3.45, 5.03) | 4.25 (3.72, 5.01) | 0.026 | 0.872 |
| High-density lipoprotein (mmol/L) | 1.10 (0.99, 1.32) | 1.16 (0.98, 1.38) | 1.156 | 0.282 |
| Low-density lipoprotein (mmol/L) | 2.21 (1.97, 2.93) | 2.39 (1.88, 2.80) | 0.281 | 0.596 |
| Serum creatinine (μmol/L) | 76.50 (63.50, 110.10) | 70.00 (60.00, 88.00) | 2.978 | 0.084 |
| Urea nitrogen (mmol/L) | 6.75 (5.25, 11.60) | 5.50 (4.30, 7.60) | 10.45 | 0.001 |
| Lactate dehydrogenase (U/L) | 180.50 (145.00, 218.00) | 184.50 (157.00, 218.00) | 0.564 | 0.453 |
| CAP: community-acquired pneumonia; KP group: patients infected with Klebsiella pneunoniae; NKP group: patients infected without Klebsiella pneunoniae. | ||||
如表 3所示，肺炎克雷伯菌感染患者对氨苄西林(26.8%)、头孢呋辛(26.8%)、头孢他啶(25.0%)和哌拉西林(21.4%)的耐药率较高，另外有18株(32.1%)对所有抗菌药物敏感。
| Drugs | Resistant strains [n (%)] |
| Ampicillin | 15(26.8) |
| Cefuroxime | 15(26.8) |
| Cefotaxime | 14(25.0) |
| Piperacillin | 12(21.4) |
| Levofloxacin | 10(17.9) |
| Ampicillin sulbactam | 9(16.1) |
| Cefepime | 9(16.1) |
| Amoxicillin clavulanate potassium | 8(14.3) |
| Aztreonam | 8(14.3) |
| Piperacillin tazobactam | 8(14.3) |
| Cefoxitin | 7(12.5) |
| Cefoperazone sodium sulbactam sodium | 7(12.5) |
| Cefazolin | 7(12.5) |
| Imipenem | 7(12.5) |
| Ertapenem | 6(10.7) |
| Cotrimoxazole | 6(10.7) |
| Ceftriaxone | 6(10.7) |
将37个基线特征指标作为可能的影响因素进行分析，经单因素分析后得到10个与肺炎克雷伯菌感染相关的因素，包括男性、肝功能不全、肾功能不全、呼吸衰竭、中性粒细胞/淋巴细胞比值、天冬氨酸转氨酶(aspartate transaminase，AST)水平、ALT水平、空腹血糖水平、尿素氮水平和肺部实变影是发生克雷伯菌感染的危险因素(P<0.05)。具体数据如表 4所示。
| Variables [n(%)] | KP group (n=56) | NKP group (n=266) | χ2 | P value |
| Male | 42(75.0) | 150(56.4) | 6.408 | 0.01 |
| Renal insufficiency | 15(26.8) | 38(14.3) | 5.077 | 0.02 |
| Hepatic insufficiency | 19(33.9) | 54(20.3) | 4.777 | 0.03 |
| Neutrophil/Lymphocyte ratio | 11.75±16.86a | 6.43±6.84a | 10.77 | < 0.01 |
| Aspartic transaminase (U/L) | 45.9±65.06a | 30.4±27.25a | 5.738 | 0.02 |
| Alanine aminotransferase (U/L) | 40.1±52.64a | 27.2±26.16a | 5.421 | 0.02 |
| Fasting glucose (mmol/L) | 7.63±3.38a | 6.57±3.00a | 4.999 | 0.03 |
| Urea nitrogen (mmol/L) | 9.72±7.98a | 6.94±5.21a | 8.480 | < 0.01 |
| Respiratory failure | 17(30.4) | 18(6.8) | 22.31 | < 0.01 |
| Solid shadows | 23(41.1) | 67(25.2) | 5.648 | 0.02 |
| KP group: patients infected with Klebsiella pneunoniae; NKP group: patients infected without Klebsiella pneunoniae. a: Data are presented as x±s. | ||||
将单因素分析中差异有统计学意义的变量指标纳入Logistic回归分析，结果显示(见表 5)，男性、空腹血糖、肺部实变影和呼吸衰竭是发生肺炎克雷伯菌感染的独立危险因素(P<0.05)。
| Variables | β | SE | Wald value | OR | 95%CI | P value |
| Male | 0.472 | 0.182 | 6.713 | 2.569 | [1.258, 5.245] | 0.010 |
| Respiratory failure | 0.806 | 0.207 | 15.238 | 5.014 | [2.232, 11.265] | < 0.001 |
| Fasting glucose | 0.091 | 0.045 | 4.025 | 1.095 | [1.002, 1.197] | 0.045 |
| Solid shadows | 0.454 | 0.166 | 7.482 | 2.482 | [1.294, 4.760] | 0.006 |
| OR: odds ratio; SE: standard error; CI: confidence interval. | ||||||
进一步完善多因素分析中的独立危险因素的ROC曲线，结果如表 6和图 1所示。“男性”的AUC为0.607(95%CI为[0.544，0.670])，“呼吸衰竭”的AUC为0.605(95%CI为[0.543, 0.667])，“肺部实变影”的AUC为0.587(95%CI为[0.516，0.659])，空腹血糖≥6.1 mmol/L时评估患者感染危险因素的AUC为0.636(95%CI为[0.566，0.707])。以上4项危险因素联合预测肺炎克雷伯菌感染的AUC值为0.762(95%CI为[0.693，0.831])，敏感度和特异度分别为75.9%和37.9%。
| Variables | AUC | 95%CI | Sensitivity (%) | Specificity (%) | Positive predictive value (%) | Negative predictive value (%) | P value |
| Male | 0.607 | [0.544, 0.670] | 77.8 | 43.6 | 21.9 | 90.6 | 0.011 9 |
| Respiratory failure | 0.605 | [0.543, 0.667] | 27.8 | 93.2 | 45.5 | 86.4 | < 0.0001 |
| Fasting glucose | 0.636 | [0.566, 0.707] | 64.8 | 62.4 | 25.9 | 89.7 | 0.000 6 |
| Solid shadows | 0.587 | [0.516, 0.659] | 42.6 | 74.8 | 25.6 | 86.5 | 0.004 8 |
| Combined indicators | 0.762 | [0.693, 0.831] | 75.9 | 37.9 | 28.9 | 92.7 | < 0.0001 |
| The threshold value of fasting glucose level was set as more than or equal to 6.1 mmol/L. AUC: area under the curve; CI: confidence interval. | |||||||
|
| 图 1 各指标评估老年社区获得性肺炎患者感染肺炎克雷伯菌风险的受试者工作曲线 Fig. 1 The receiver operating characteristic curve for evaluating the risk of Klebsiella pneumoniae infection in elderly patients with CAP based on various indicators |
CAP的发病率高，致病菌谱复杂，患者临床症状不典型，常伴有并发症和多器官衰竭，这些特点导致患者的死亡率较高，同时给患者家庭带来沉重的医疗经济负担[8-9]。CAP的诊疗和预防已成为我国公共卫生工作的重大挑战。老年人是我国CAP的主要发病人群，占比高达28.7%[1]。老年患者常出现咳嗽、发热、咳痰等症状，严重者可出现呼吸困难、呼吸衰竭、意识障碍，甚至危及生命[10-11]。我国老年CAP患者的住院病死率为5.7%，高龄老年患者的住院病死率高达11.9%[12]。此外，环境因素及抗生素滥用情况导致耐药菌株出现，使得治疗CAP的难度增加，患者病情迁延不愈，给社会和家庭都造成了极大的疾病负担[13-14]。
从2020年中国细菌耐药监测数据来看，肺炎克雷伯菌感染率位居第二，已成为感染性疾病的重要致病菌[15]。流行病学统计表明，肺炎克雷伯菌感染导致的肺炎患者约占社区获得性和医院获得性肺炎人群的15%[16-17]。多项研究显示，分离的肺炎克雷伯菌对耐碳青霉烯类抗生素的耐药率持续上升，其中氨苄西林和哌拉西林的耐药率较高[18-19]，这与本文的研究结果一致。
本研究的多因素分析发现，男性、呼吸衰竭、肺部实变影和空腹血糖水平高是肺炎克雷伯菌感染的独立危险因素。国内的荟萃分析亦指出，男性是肺炎克雷伯菌感染的危险因素，且随着年龄增长，机体防御能力下降，病死率也相应增高[20]。广州的一项大样本研究显示[21]，克雷伯菌感染人群的男性和合并糖尿病比例更高。多项既往研究也报道了糖尿病是肺炎克雷伯菌感染的主要危险因素[22-23]。合并糖尿病的患者由于受到病情的影响，身体机能下降，免疫功能减退[17-18]；糖尿病患者的血管通透性提高则有利于细菌入侵[24]；糖尿病治疗本身也可能会影响患者的抗感染治疗效果。既往研究显示，外源性葡萄糖水平可以通过调节CRP-cAMP信号通路来激活肺炎克雷伯菌产生荚膜多糖和提高其3型菌毛的表达水平[25]。荚膜多糖给予细菌黏液样表型，而且还保护细菌免受吞噬。肺炎克雷伯菌的黏液样程度与感染成功率高度相关。除荚膜多糖外，菌毛也是肺炎克雷伯菌的关键毒力因子。3型菌毛对细菌黏附宿主细胞至关重要。血糖水平过高时，肺炎克雷伯菌通过调节以上通路来提高其毒力因子的表达，更容易造成感染[26]。因此针对合并糖尿病的CAP患者，临床医师在进行抗感染治疗的同时应做好对基础疾病的治疗干预。值得注意的是，本研究揭示空腹血糖高而非合并糖尿病是感染肺炎克雷伯菌的独立危险因素，这提示在临床中应更加关注糖尿病患者罹患肺炎时的空腹血糖水平。
老年CAP的临床表现往往不典型，容易漏诊或误诊，呼吸急促是老年CAP的一个敏感指标[27]。史瑶等[28]分析重症监护病房(intensive care unit，ICU)的患者发现，呼吸衰竭是感染肺炎克雷伯菌的独立危险因素。呼吸衰竭的老年患者存在不同程度的肺通气或换气功能障碍，导致呼吸道分泌物堆积，从而增加感染肺炎克雷伯菌的风险。克雷伯杆菌感染可加重患者肺部组织的损伤程度，影像学诊断可有助于鉴别诊断[13]。本研究观察到肺炎克雷伯菌感染人群的肺部实变影比例较高，此结果与童卫玲等[29]的报道一致，他们指出，感染高毒力克雷伯菌的肺炎患者的胸部计算机断层扫描(computed tomography，CT)图像中，肺部空洞、实变影更为常见，且具有一定的特征性。肺部实变影的实质可能是大小不等的脓腔，由坏死组织和痰液黏稠不易咳出而形成[30]。Zhou等[31]的研究也发现，肺炎克雷伯菌感染者早期的CT扫描图像大多显示广泛的实变影，随着疾病进展容易合并空洞、坏死和胸腔积液。
与既往研究相比，本研究进一步评估了上述4个独立危险因素在评估患者感染肺炎克雷伯菌的临床价值。结果表明，4个联合指标的AUC均大于0.7，说明具有一定的临床价值。然而，本研究为回顾性、单中心研究，且样本量较小，因此研究结果还须在大样本量的前瞻性研究中进一步证实。
综上所述，感染肺炎克雷伯菌的老年CAP人群有其明显的临床特征，并面临较高的耐药率。男性、空腹血糖高、呼吸衰竭和肺部有实变影是感染肺炎克雷伯菌的独立危险因素。ROC曲线结果提示，以上4个独立危险因素的联合指标评估感染风险具有一定的临床价值，且这些指标具有操作简便、易于观察的优势，显示出实际临床应用的潜力。
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